《终结的炽天使》故事发生在人类世界被吸血鬼统治的末日背景下。百夜优一郎所在的孤儿院被吸血鬼袭击，伙伴们惨遭杀害，只有他和少数孩子被抓去做了吸血鬼的实验品。优一郎一心想要复仇，他与百夜米迦尔约定要一起逃离这里。然而在逃亡过程中，米迦尔为了保护优一郎而死。优一郎被帝鬼军救起，加入了月鬼组，成为了一名除魔师。在执行任务的过程中，优一郎结识了筱娅、早乙女与一、君月士方等伙伴，他们一同对抗吸血鬼。优一郎始终没有忘记米迦尔，而米迦尔其实以吸血鬼的形态存活了下来，他在暗中关注着优一郎。随着故事发展，优一郎等人不断成长，在与吸血鬼的战斗中历经艰难险阻，同时也逐渐揭开了背后隐藏的巨大阴谋。
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